Die Kagyü Linie, manchmal auch die „mündliche Linie“ genannt, begann mit dem großen Yogi Tilopa, der in Nordindien im 10. Jahrhundert nach Christus lebte. Er wird als Gründer der Linie betrachtet und erhielt unter anderem vier besondere Übertragungen (Tib: Kababshi), deren Linienhalter er wurde.
Diese Lehren wurden dann von Tilopa an den Yogi Naropa weitergegeben und als die „Sechs Yogas Naropas“ zu einem System von Meditationen zusammengebracht, die als eine zentrale Lehre der Kagyü-Linie betrachtet werden. Er übertrug sein Wissen an Marpa (geboren im Jahre 1000), den großen Übersetzer, der von Tibet nach Indien reiste, um Belehrungen zu erhalten, später nach Tibet zurückkehrte und die Dharma-Lehren weit verbreitete. Einer seiner Schüler war Milarepa (Jetsun), geboren 1033. Er ist einer von Tibets großen Yogis, der von allen Richtungen innerhalb des Tibetischen Buddhismus anerkannt wird und von den TibeterInnen und westlichen Dharma-Praktizierenden als inspirierendes Vorbild genutzt wird.
Milarepas Lehren wurden weitergetragen von Gampopa, geboren 1079, auch als Dhagpo Larje, der Arzt aus Dhagpo, bekannt. Als sein Schüler folgte im 12. Jahrhundert der erste Karmapa, Düsum Khyenpa, er war der Gründer der „Karma Kagyü Linie“. Durch die verschiedenen Wiedergeburten der Karmapas werden die Lehren bis heute ununterbrochen mündlich von Lehrer zu Schüler übertragen. Heute ist der 17. Karmapa Thaye Dorje das spirituelle Oberhaupt der Karma Kagyü Linie.